曾经，来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻，“碧蓝航线”的少女们凭借着她们钢铁般的意志与敌人奋勇作战，最终击败了对手，守护了人类。然而，随着时间的流逝，碧蓝航线内部因为理念的差异逐渐产生分化，衍生出了名为“赤色中轴”大的对立阵营。
被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业（石川由依 配音）、每天都迷迷糊糊但关键时刻意外的顶用的拉菲（长绳麻理亚 配音）、虽然年纪不大但成熟体贴的大黄蜂（山本希望 配音），个性好强但心地善良的哈曼（伊藤明日香 配音），面对动荡的时局，当这些少女们再一次被推上战场，会发生怎样的故事呢？
爱河里花子 渡边菜生子 茂吕田和江 真殿光昭 白鸟由里 松冈由贵 前田木实 保志总一朗 岸尾大辅 岩永哲哉 石川静 仓田雅世 皆川纯子 大本真基子 井上和彦 玄田哲章 石田彰 冰上恭子 神代知衣 弥永和子 宇和川惠美 吉水孝宏 横尾麻里 麻生香穗里 中村尚子 古山步 樱井孝宏 矢岛晶子 森久保祥太郎 置鲇龙太郎 藤原启治
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内山夕实 杉田智和 小原好美 茅野爱衣 金元寿子 Lynn 会泽纱弥 高田忧希 鹤冈聪 逢坂良太 田中理惠 诸星堇 上田丽奈 兴津和幸 若山诗音 小山力也